Ioan Gură de Aur a fost izgonit de două ori din scaunul patriarhal, pentru ca, după un timp, să fie rechemat în scaun. A treia şi cea din urma dată a fost trimis la Cucus. De aici, a fost dus la Aravissos şi apoi la Pitius, unde a murit, în anul 407. A fost îngropat în Comane.
În anul 434, unul dintre ucenicii săi, Proclu, ajungând patriarh de Constantinopol (434-447), i-a cerut voie împăratului Teodosie, să aducă la Constantinopol trupul Sfântului Ioan Gură de Aur. În anul 438, creştinii au reuşit să aducă trupul sfântului în capitala Imperiului Bizantin. Moaştele Sfântului Ioan Gura de Aur au fost depuse mai întâi în Biserica Sfântului Apostol Toma, numită "a lui Amantie", iar mai târziu la Biserica Sfânta Irina. A doua zi, dis-de-dimineaţă, sfintele moaşte au fost depuse în Biserica Sfinţii Apostoli. Potrivit Tradiţiei, în momentul în care au fost aşezate în această din urmă biserică, din gura Sfântului Ioan s-ar fi auzit cuvintele: "Pace tuturor!" Racla a fost îngropată în Sfântul Altar, lângă racla cu moaştele Sfântului Grigorie Teologul.
După venirea cruciaţilor la Constantinopol, moaştele Sfinţilor Ioan Gură de Aur şi Grigorie Teologul au fost duse la Veneţia, apoi la Roma. Cinstitul trup al Sf. Ioan a fost aşezat mai întâi într-un pridvor al unei biserici medievale, închinată Sfântului Apostol Petru. Mai tarziu, în data de 1 mai 1626, acestea au fost mutate în marea catedrală a Sfântului Petru, fiind aşezate într-o capelă special amenajată.